콜레마니진디벌은 인도가 원산지로 아시아, 남부유럽, 아프리카, 남미, 호주 등에 분포하고 있으며 복숭아혹진딧물, 목화 진딧물(Aphis gossypii, Hemiptera: Aphidiae), 보리두갈래진딧물(Schizaphis graminum, Hemiptera: Aphididae) 러시아밀진딧물(Diuraphis noxia, Hemiptera: Aphididae)을 포함한 진딧물류 41종의 천적으로 알려져 있다(Elliott et al., 1994;Goh et al., 2001;Jones et al., 2003;Prado et al., 2015;Starý, 1973;Tazerouni et al., 2012). 1991년 이후 상업적으로 이용되어 온실 작물의 주요 해충인 목화진딧물과 복숭아혹진딧물 방제에 크게 기여해 왔다(Bilu et al., 2006;Goh et al., 2001;Vásquez et al., 2006).
복숭아혹진딧물은 넓은 기주 식물 범위, 생활사의 변환, 분포와 분산 능력, 농약 저항성의 발달을 통해 경제적으로 중요한 원예 작물에 큰 피해를 주는 해충으로 알려져 있다. 이 해충은 식물 체액을 직접 흡즙하여 작물 생장에 영향을 주는 것은 물론, 약 120여 종의 식물 바이러스병을 간접적으로 전파한다. 복숭아혹진딧물은 50과에 속하는 400종 이상의 기주식물에서 서식하며, 발육과 생식에 유리한 조건에서는 단성생식을 통해 개체 수를 빠르게 증가시킨다(Blackman and Eastop, 2007;Dixon, 1998;van Emden and Harrington, 2007). 복숭아혹진딧물 방제를 위해 주로 사용되는 농약은 짧은 세대 주기를 가진 복숭아혹 진딧물이 빠른 저항성과 교차저항성을 보이고 빈번한 농약 사용으로 환경오염을 유발할 수 있기 때문에 문제가 되어 왔다 (Bass et al., 2014;Foster et al., 2000;Hu et al., 2023). 이런 점을 고려하여 생물적 방제원을 이용한 복숭아혹진딧물 방제 프로그램들이 개발되어 왔다(Alvarez-Baca et al., 2020;Andorno and López, 2014;Khatri et al., 2018;Pan et al., 2020).
기능반응은 피식자와 기생포식자간의 역동적인 상관관계를 이해하는데 중요한 요소로 피식자의 다양한 밀도 조건에 따른 기생포식자에 의한 기생된 개체수간의 관계를 나타낸다고 Holling이 정의한 바 있으며 3가지 유형으로 분류되었다(Holling, 1961;1965;1966). 기생포식자의 기능반응은 생물학적 방제 프로그램의 성공을 위해 중요한 요소로, 천적 기반의 방제가 성공하기 위해서는 천적의 기능반응을 이해하는 것이 필수적이다 (Berryman, 2004). 제 2형과 제 3형 기능반응은 생물적 방제에 중요한 차이점을 보이는데 제 2형 기능적 반응은 포식자가 피식자 밀도의 증가에 따라 포식률이 일정한 비율로 증가하는 특징을 가지며 이는 대상 피식자의 밀도가 낮을 때 효과적인 방제를 가능하게 한다. 반면 제 3형 기능반응은 피식자 밀도의 증가에 따라 포식률이 S자 형태로 증가하는 특성을 보이며 이는 고밀도의 피식자 집단에 대한 방제에서 더 높은 효율을 보여준다(Abrams and Ginzburg, 2000;Fernández-Arhex and Corley, 2003;Holling, 1959;Kalinkat et al., 2023). 기능반응은 다양한 무생물적 요인(이산화탄소, 온도, 습도, 공간)과 생물적 요인 (피식자로 이용되는 종의 종류, 피식자 발육단계, 피식자밀도)에 영향을 받는다(Ahn et al., 2023;Moezipour et al., 2008;Rakhshani et al., 2004;Tahriri et al., 2007;Zamani et al., 2006). 특히 온도는 곤충의 신진대사와 생화학적인 과정에 중대한 영향을 미치며 이는 천적의 기능반응에 영향을 준다(Acar et al., 2001;Bjørge et al., 2018;Culos and Tyson, 2014;Gillooly et al., 2001;Shah et al., 2020).
콜레마니진디벌 기능반응에 대한 온도의 영향은 목화진딧물(10, 15, 20, 25, 30°C) (Zamani et al., 2006)과 보리두갈래진딧물(14, 18, 22, 26°C) (Jones et al., 2003)에 대해서는 연구되 었으나 복숭아혹진딧물에 대한 연구는 25°C에서의 결과만 보 고되었다(Byeon et al., 2011). 본 연구의 목적은 복숭아혹진딧물에 대한 콜레마니진디벌의 기능반응에 미치는 온도의 영향을 조사하는 것이며 이 연구의 결과는 기후변화에 따른 온도변화가 진딧물과 기생포식자 상호작용을 이해하는데 중요한 정보를 제공할 것으로 기대된다.
재료 및 방법
복숭아혹진딧물 사육
2021년 국립농업과학원으로부터 분양받은 날개가 없는 복숭아혹진딧물을 담배(Nicotiana tabacum)를 기주식물로 사용하여 사육하였다. 이를 위해 사육 상자(30 × 30 × 35 cm)내에서 조절된 환경조건(온도 21±1°C, 상대습도 60±10%, 광주기 16:8(명:암)하에서 담배를 사용하여 누대 사육을 진행하였다. 담배종자는 국립농업과학원 작물보호과로부터 제공받았다. 담배는 토양이 충전된 플라스틱 포트(직경 13 cm높이 10 cm) 에서 농약을 살포하지 않고 유리온실에서 재배하였다. 날개가 없는 복숭아혹진딧물을 지속적으로 얻기 위해 진딧물이 밀집되지 않도록 신선한 담배 식물을 주기적으로 공급하였다.
콜레마니진디벌 사육
실험에 이용한 콜레마니진디벌은 코퍼트코리아(Koppert Korea)에서 구매한 제품(Aphipar)을 사용하여 복숭아혹진딧물을 기주로 번식시켰다. 콜레마니진디벌 성충은 물과 10% 꿀물을 공급받으며 복숭아혹진딧물과 동일한 조건하에서 대량 사육되었다. 다음 세대의 건강한 개체군을 유지하기 위해 새롭게 형성된 머미들을 다른 사육 상자로 이동시켜 개체군의 다양성을 유지하였다. 콜레마니진디벌 성충이 출현한 사육 상자에는 담배에서 번식하고 있는 복숭아혹진딧물을 공급하였다.
기능반응실험
기능반응실험을 위해 설정된 온도(15, 20, 25, 30°C)에서 다양한 밀도(잎당 2, 4, 8, 16, 32, 64, 128마리)의 복숭아혹진딧물을 사용하였다. 날개가 없는 복숭아혹진딧물 3령약충을 각 밀도별로 배추 잎(춘광, 직경 3 cm) 위에 배치하고 증류수가 담긴 페트리디쉬(직경 5 cm)에 올려 놓은 후 사육상자(15×15×15 cm) 내에서 유지하였다. 성충 출현 후 짝짓기를 한 콜레마니진디벌 암컷(< 24시간)을 임의로 흡충기를 이용하여 골라낸 후 복숭아혹진딧물이 준비된 사육상자에 방사하였다. 콜레마니진디벌 암컷이 방사된 사육상자를 15, 20, 25, 30°C 온도조건, 습도 60±10%, 광주기 16:8(명:암)시간으로 설정해 놓은 생장상(WTH-305, Daihan Scientific, Co. Ltd, Seoul, Korea)에 넣 은 뒤 24시간 후 콜레마니진디벌 암컷을 제거하였다. 콜레마니 진디벌 암컷에 노출되었던 복숭아혹진딧물은 25±1°C 생장상으로 옮긴 다음 날부터 콜레마니진디벌에 기생당한 복숭아혹 진딧물을 조사하였다. 각 복숭아혹진딧물 밀도당 반복수는 30 이상이었다.
자료분석
온도에 따른 복숭아혹진딧물 밀도별 기생당한 개체수의 차이는 SAS소프트웨어의 일반선형모형(PROC GLM)을 이용하여 분석하였다(SAS Institute, 2002). 온도조건에 따른 콜레마니진디벌의 기능반응 유형을 결정하기 위해 Juliano (2001)가 제시한 비선형함수를 이용하였다.
Na는 콜레마니진디벌에 기생당한 복숭아혹진딧물 개체수, N0는 실험에 이용된 복숭아혹진딧물 초기 밀도, P0, P1, P2, P3 는 비선형 함수의 절편, 선형함수, 이차함수, 삼차함수의 계수로서 최대공산(maximum likelihood)방법을 이용하여 추정하였다(SAS Institute, 2002). P1계수값이 음수일 경우 기능반응의 제 2 유형, 양수일 경우 제 3 유형으로 해석하였다. 콜레마니 진디벌의 공격률(attack rate)과 처리시간(handling time)은 기능반응 유형에 따라 결정되는데 제 2 유형의 경우 Holling의 디스크함수를 이용하였다(Holling, 1959).
Na와 N0의 정의는 식(1)과 동일하고 T는 콜레마니진디벌이 복숭아혹진딧물을 찾는데 이용할 수 있는 시간(이 연구에서는 24시간), a는 공격률, Th는 콜레마니진디벌이 복숭아혹진딧물을 기생시키는데 소요되는 처리시간을 나타낸다. 기능반응유형이 제 3 유형의 경우 Hassell (1978)이 제시한 함수를 이용하였다.
Na, N0, a, T, Th에 대한 정의는 수식 (2)와 동일하고 b는 비선 형함수의 매개변수이다.
수식 (2), (3)의 매개변수들은 TableCurve 2D (SYSTAT, 1996)를 이용하여 추정하였다.
결 과
콜레마니진디벌에 기생된 복숭아혹진딧물의 개체수는 실험에 사용된 진딧물의 밀도, 온도, 그리고 진딧물 밀도와 온도의 상호작용에 의해 유의하게 영향을 받았다(온도: F3, 747 = 16.61, P < 0.0001, 복숭아혹진딧물 밀도: F6, 747 = 163.45, P < 0.0001, 온도*복숭아혹진딧물 밀도: F18, 747 = 4.07, P < 0.0001). 온도별로 복숭아혹진딧물의 밀도가 증가함에 따라 콜레마니진디벌에 기생된 복숭아혹진딧물의 개체수도 유의하게 증가하는 경향을 보였다(15°C: F6, 154 = 28.40, P < 0.0001, 20°C: F6, 221 = 28.40, P < 0.0001, 25°C: F6, 179 = 37.40, P < 0.0001, 30°C: F6, 144 = 15.64, P < 0.0001) (Fig. 1). 25°C에서 콜레마니진디벌의 기생력이 가장 높게 나타났다.
로지스틱 회귀분석을 통해 얻은 온도별 콜레마니진디벌의 기능반응 매개변수 P1 값은 모두 양의 값을 나타내어 콜레마니진디벌은 모든 온도조건에서 제 3 유형의 기능반응을 보여줌을 확인 할 수 있었다(Table 1). 각 온도에서 공격률은 15, 20, 25, 30°C에서 각각 0.00285, 0.0021, 0.0040, 0.0043으로 추정되었으며 처리시간은 각각0.8258, 0.7514, 0.4046, 0.9268일이었다. 처리 시간당 최대 공격률(T/Th)은 15°C에서 25°C로 온도가 상승함에 따라 증가하였으나 (15°C: 29.06, 20°C: 31.94, 25°C: 59.32) 30°C 에서는 오히려 감소하였다(30°C: 25.90). 복숭아혹진딧물의 기생률은 25°C에서 진딧물 밀도가 16마리일 때 가장 높은 0.566을 기록했으며, 15, 20, 30°C에서는 진딧물 밀도가 32마리일 때 가장 높은 기생률을 보였다(15°C: 0.52, 20°C: 0.54, 30°C: 0.40) (Fig. 2). 이는 최대 기생률이 관찰된 밀도 이후 기생률이 감소함을 나타낸다. 25°C에서 기생률이 빨리 증가하고 최대 기생률 값이 다른 온도보다 큰 것으로 보아 25°C가 콜레마니진디벌에게 가장 효율적인 조건임을 나타낸다. 30°C에서 최대 기생률에 도달하는 기주밀도가 낮아지는 경향을 보였다.
고 찰
본 연구를 통해 콜레마니진디벌의 기능반응은 온도에 따라 변화하는 것으로 확인되었으며 각 온도에서 기생률이 복숭아 혹진딧물 밀도가 증가함에 따라 증가하였고 최대 기생률에 도달한 후 다시 감소하는 경향을 보여주었다. 25°C에서 기생률이 가장 빨리 증가하고 최대 기생률에 도달하는 것을 볼 수 있는데, 이는 25°C가 콜레마니진디벌에게 가장 효율적인 조건임을 알 수 있다(Table 1, 2). 30°C에서 기생능력이 증가하는 경향이 다른 온도에 비해 상대적으로 완만한 것으로 보아 30°C가 콜레마니진디벌의 기생활동에 부정적인 영향을 주는 것으로 보인다. 처리시간은 온도가 상승함에 따라 25°C까지 감소하는 경향을 보였으나 30°C(0.9268)에서 길어지는 결과를 보였다. 이러한 결과는 다양한 종에 대한 여러 기생포식자의 반응에서 찾아볼 수 있다. 복숭아혹진딧물에 대한 싸리진디벌(Aphidius gifuensis, Hymenoptera: Braconidae)의 반응(20°C: 0.0105, 30°C: 0.0214) (Khan et al., 2016), 목화진딧물에 대한 복숭아혹진디벌(Aphidius matricariae, Hymenoptera: Braconidae)의 반응 (20°C: 0.036, 30°C: 0.050) (Zamani et al., 2006), 갈색머리대장(Cryptolestes ferrugineus, Coleoptera: Laemophloeidae)에 대한 Cephalonomia waterstoni (Hymenoptera: Bethyhlidae)의 반응(25°C: 1.596, 38°C: 4.109) (Flinn, 1991), 러시아밀진딧물에 대한 가루진디벌(Diaeretiella rapae, Hymenoptera: Braconidae)의 반응(25°C: 0.657, 32.5°C: 1.058) (Tazerouni et al., 2012), 보리수염진딧물(Sitobion avenae, Hemiptera: Aphididae)에 대한 망토진디벌(Praon volucre, Hymenoptera: Braconidae)의 반응(25°C: 1.02, 30°C: 5.31) (Farhad et al., 2011)과 유사한 경향을 보였다. 한편 목화진딧물에 대한 콜레마니진디벌의 반응(Zamani et al., 2006), 목화가루깍지벌레(Phenacoccus solenopsis, Hemiptera: Pseudococcidae)에 대한 Aenasius bambawalei (Hymenoptera: Encyrtidae)의 반응(Joodaki et al., 2018), 솔수염하늘소(Monochamus alternatus, Coleoptera: Cerambycidae)에 대한 Cyanopterus ninghais (Hymenoptera: Braconidae)의 반응(Wang et al., 2023)에서 처리시간은 온도가 올라갈수록 감소하였다.
로지스틱 회귀분석을 통해 얻은 결과는 콜레마니진디벌이 모든 온도조건에서 복숭아혹진딧물에 대해 제 3 형의 기능반응을 보이며 온도에 따라 공격률과 처리시간이 달라짐을 보여주었다. 제 3형 기능반응의 특징은 먹이 밀도가 증가함에 따라 기생포식자의 기생률이 점점 가파르게 증가하는 것으로 제 3 유형의 기능반응을 보여준 다른 기생포식자는 복숭아혹진딧물에 대한 진디면충좀벌(Aphelinus asychis, Hymenoptera: Aphelinidae) (Byeon et al., 2011), 보리두갈래진딧물에 대한 콜레마니진디벌과 Lysiphlebus testaceipes (Hymenoptera: Braconidae) (Jones et al., 2003), Sesamia cretica (Lepidoptera: Noctuidae) 에 대한 Telenomus busseolae (Hymenoptera: Scelionidae) (Jamshidnia and Sadeghi, 2014), Apomyelois ceratoniae (Lepidoptera: Pyralidae)에 대한 배추나방살이알벌(Trichogramma brassicae, Hymenoptera: Trichogrammatidae) (Moezipour et al., 2008), Chromaphis juglandicola (Hemiptera: Aphididae)에 대한 Trioxys pallidus (Hymenoptera: Braconidae) (Rakhshani et al., 2004), Eurygaster integriceps (Hemiptera: Scutelleridae)에 대한 Trissolcus vassilievi (Hymenoptera: Platygastridae) (Kasraee et al., 2017)가 있다(Table 3). 다른 연구에서 콜레마니진디벌은 보리두갈래진딧물에 대해 제 3 유형 기능반응(Jones et al., 2003), 목화진딧물에 대해 제 2 유형 기능반응(Zamani et al., 2006)을 나타내었는데 콜레마니진디벌은 진딧물 종류에 따라 다른 기능반응을 보여주었다. 배추나방살이알벌는 온도 조건에 따라 A. ceratoniae에 대해서 25°C에서는 제 2 유형 기능반응을 20°C과 30°C에서는 제 3 유형 기능반응을 나타내었다. 콜레마니진디벌과 같이 제 3형 기능적 반응을 보이는 기생 포식자들은 다양한 밀도의 피식자 집단에 적응하여 효과적인 생물학적 방제를 수행할 수 있는 능력을 가지고 있다고 볼 수 있다. 제 2 유형 기능반응을 보여주는 기생포식자는 가루진디벌, 망토진디벌, 배추나방살이알벌, 복숭아혹진디벌, 싸리진디벌, 어비진디벌(Aphidius ervi, Hymenoptera: Braconidae), A. bambawalei, C. waterstoni, C. ninghais이 있다(Table 3).
다양한 기생포식자들이 온도 변화에 따라 기생 활동의 다른 최 적 범위를 보이고 있는데 이는 생물학적 방제 전략을 개발하는데 중요하다(Table 3). A. colemani는 기주 곤충에 따라 22°C~30°C에 서, A. gifuensis, A. matricariae, D. rapae, L. testaceipes, P. volucre는 25°C~26 °C에서 최적의 기능반응을 보였다. 반면, C. waterstoni, C. ninghais, T. busseolae, T. vassilievi는 30°C~35°C 의 높은 온도범위에서 활발한 기생 활동을 보여주었다. 이러한 결 과는 기생포식자를 이용하여 생물학적 방제 전략을 계획하고 실 행할 때 기주 곤충의 생태적 특성과 해당 지역의 온도조건을 고려 해야 하며, 기후변화가 예상되는 지역에서는 높은 온도에 적응할 수 있는 기생포식자를 선별하는 것이 중요할 수 있다.
결론적으로 콜레마니진디벌은 다양한 환경 조건 하에서 효 과적인 기생포식자로서의 역할을 수행할 수 있으며 온도 상승 에 따른 기생효과의 변화를 보여주었다. 25°C에서 기생률이 높 은 것은 이 온도가 콜레마니진디벌에게 최적의 조건임을 나타 내었지만 30°C에서 기생률의 감소는 온도가 일정 수준 이상 상 승하였을 때 기생활동에 부정적인 영향을 미칠 수 있음을 나타 낸다. 이와 같은 결과는 기후변화에 따른 온도 변동이 생물학적 방제 전략을 수립하는데 영향을 줄 수 있음을 암시한다. 진딧물 의 기주식물 및 콜레마니진디벌 생활사에 미치는 온도의 영향 에 대한 추가 연구는 복숭아혹진딧물의 효과적인 종합적 관리 전략 개발에 기여할 것으로 사료된다.