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ISSN : 1225-0171(Print)
ISSN : 2287-545X(Online)

Korean Journal of Applied Entomology Vol.58 No.2 pp.111-120
DOI : https://doi.org/10.5656/KSAE.2019.04.1.063

Using Viable Eggs to Determine Oviposition Models and Life Table Analysis of Riptortus pedestris (Fabricius) (Hemiptera: Alydidae)

Jeong Joon Ahn*, Kyoung San Choi, Sang Wook Koh

Research Institute of Climate Change and Agriculture, National Institute of Horticultural and Herbal Science, RDA, Jeju 63240, Korea

Corresponding author:j2ahn33@korea.kr

Received December 20, 2018 Review April 9, 2019 Accepted May 3, 2019

Abstract

Riptortus pedestris (Fabricius) (Hemiptera: Alydidae) is an economically important insect pest of soybean and fruit trees. We investigated the temperature effects on the adult fecundity and longevity, and determined the parameters of oviposition models and life table at different constant temperatures 15.8, 19.7, 24.0, 27.8, 32.6, 34.0, and 35.5°C. R. pedestris females reproduced successfully from 19.7 to 35.5°C except 15.8°C. The longevity of R. pedestris was longest at 15.8°C and it decreased with increasing temperature (76.6 days at 19.7°C and 20.6 days at 35.5°C). The number of total eggs and viable eggs was highest at 24.0°C (193.5 and 151.2). Egg hatchability was highest at 27.8°C (84.0%). We compared the results of oviposition models and life table parameters using both total eggs and viable eggs. The parameter value (c: the maximum reproductive capacity) (190 eggs) of temperature dependent total fecundity model using total eggs was higher than that of the model using viable eggs. When we analyzed the life table parameter the values of net reproductive rate and mean generation time using viable eggs were lower than those using total eggs. The oviposition models and life table analysis using viable eggs will be helpful to understand the real population transition of R. pedestris in agricultural system.

Key Words : Riptortus pedestris , Temperature , Hatchability , Oviposition model , Life table analysis

톱다리개미허리노린재의 수정란을 이용한 산란모형과 생명표분석

안 정준*, 최 경산, 고 상욱

온난화대응농업연구소, 국립원예특작과학원, 농촌진흥청

초록

톱다리개미허리노린재는 콩과작물과 과수에 경제적 피해를 주는 주요해충이다. 본 연구는 톱다리개미허리노린재의 온도에 따른 산란특성 을 규명하고 수정란을 이용한 산란모형과 생명표 매개변수를 추정하기 위하여 15.8, 19.7, 24.0, 27.8, 32.6, 34.0, 35.5°C 정온조건에서 실험을 실시하였다. 15.8°C를 제외하고 조사된 모든 항온온도조건에서 산란이 가능하였다. 암컷 성충 수명은 15.8°C (110.5일)에서 가장 길었으며 온도 가 올라갈수록 짧아지는 경향을 보였다(19.7°C에서 76.6일, 35.5°C에서 20.6일). 전체 산란수와 수정란수는 24.0°C (193.5와 151.2)에서 가장 많았으며 부화율은 27.8°C (84.0%)에서 가장 높았다. 전체 산란수와 수정란수를 이용하여 산란모형과 생명표 매개변수를 비교하였다. 수정란수 를 이용시 온도별 총산란수 모형의 추정된 총산란수(159개)는 전체 산란수(190개)를 이용했을 때보다 적었다. 생명표분석에서 수정란을 이용하 였을 때 개체군순증가율과 평균세대기간은 전체 산란수를 이용한 결과보다 작은 값을 나타내었다. 수정란을 이용한 산란모형 작성과 생명표분석 은 실질적인 개체군변이를 이해하는데 도움이 될 것이다.

키워드 : 톱다리개미허리노린재 , 온도 , 부화율 , 산란모형 , 생명표분석

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Cited-By

Funding:

곤충에 있어서 산란(oviposition)은 개체의 특성을 다음 세 대에 전달하기 위한 중대한 행위이며 생활사의 일부이다 (Schowalter, 2011). 곤충의 발육과 산란은 외적인 환경적 요소 들(온도, 습도, 광주기, 기주 식물들, 암수의 조우확률, 적당한 산 란처)과 내적인 생리적 요인들(영양 및 발육상태, 감각수용체, 신경전달, 뇌의 중추신경과 신경호르몬)에 의존한다(Awmack and Leather, 2002;Bochdanovits and de Jong, 2003;Berger et al., 2008;Park et al., 2017;Baki et al., 2018;Cho et al., 2018;Roy et al., 2018). 곤충의 산란과 온도와의 관계를 이용한 산란 모형은 온도발육모형과 결합하여 개체군밀도변동을 예측하기 위해 이용되어왔다(Kim and Lee, 2010;Park et al., 2012;Park et al., 2015).

생명표(life table)는 개체군의 생존, 발육, 생식력을 포괄적으 로 이해할 수 있도록 도와주는 것으로 물리적 환경과 먹이 조건 등에 영향을 받으며 매개변수 추정을 통해 개체군 증감과 해충 군관리전략을 수립하는데 도움이 된다(Park et al., 2017;Saska et al., 2017;Sugawara et al., 2017). 산란모형을 보고한 많은 논 문들은 일일 부화율을 고려한 실제 수정란을 이용하여 산란모 형을 작성하지 않았었다(Kim and Lee, 2003;Kim et al., 2009;Park et al., 2017;Kim et al., 2018;Lee et al., 2018;Lee et al., 2018). 성충의 수명이 길고 여러 번 교미기회가 있는 곤충류의 경우 전체 산란수와 수정란수는 차이가 있음이 보고되었다(Jha et al., 2012;Mou et al., 2015). 본 연구에서는 콩과작물과 과수에 경제적 피해를 주는 톱다리개미허리노린재(Riptortus pedestris Fabricius)의 성충 수명 및 산란에 미치는 온도의 영향과 수정 란이 미치는 산란모형함수와 생명표 매개변수의 영향을 보고 하고자 한다. 이 연구의 결과는 실질적인 톱다리개미허리노린 재 개체군 모형 작성에 기본이 되는 자료를 제공할 것이다.

재료 및 방법

톱다리개미허리노린재 사육

톱다리개미허리노린재(약 200마리)는 2016년 국립농업과 학원에서 분양 받아 사육용 아크릴케이지(30 cm × 30 cm × 35 cm)에서 대두콩과 물을 공급하여 누대사육을 실시하였다. 동 일계통간 교미를 통한 다음 세대의 생존력 감소를 줄이기 위해 제주도 해발고도포장에서 채집한 개체를 연 3회 100마리씩(암, 수 구분을 하지 않음) 누대사육용 케이지에 넣어주었다. 사육 실내 조건은 온도 25 ± 1℃, 습도 60 ± 10%, 광주기 16:8시간으 로 하였다.

산란모형과 생명표분석을 위한 실험

새롭게 우화한 암수(<24시간)를 얻기 위해 5령 약충을 누대 사육 케이지에서 수집하여 실험용 아크릴케이지로 옮겼다. 새 롭게 우화한 암수 한 쌍을 페트리디쉬(10 cm 직경 × 4 cm 높이, 0.05 cm의 공기구명을 갖는 직경 5 cm 그물망)에 옮기고 대두 콩과 물을 공급하였다. 성충이 일주일 이내에 사망을 할 경우 새로운 개체로 교체하였다. 성충의 수명과 산란수는 15.8, 19.7, 24.0, 27.8, 32.6, 34.0, 35.5℃ 온도조건, 습도 60 ± 10%, 광주기 16:8시간으로 설정해 놓은 생장상(WTH-305, Daihan Scientific, Co. Ltd, Seoul, Korea)에서 조사하였다. 일일산란수를 조사하 기 위해 산란처로서 면거즈(10 cm × 4.5 cm)를 페트리디쉬에 넣어 주었다. 매일 거즈를 교체하였고 수집한 알은 수정여부 즉 부화율을 조사하기 위해 같은 온도조건에서 다른 페트리디쉬 에 넣어 수집한 알의 부화여부를 매일 확인하였다. 무정란과 수 정란을 육안으로 식별하기 어려웠기 때문에 일정기간이 지난 후 부화한 알을 수정란으로 정의하고 이를 바탕으로 산란모형 을 작성하였다. 24시간 간격으로 알의 부화여부를 육안조사 하 였다.

자료분석

톱다리개미허리노린재 성충의 실험에 사용된 온도에 따른 성충 수명, 산란수(무정란수 + 수정란수), 부화율의 차이는 SAS 에 있는 일반선형모형(PROC GLM)을 이용하여 분석하였다 (SAS Institute, 2002). 톱다리개미허리노린재가 단위생식(parthenogenesis) 을 한다는 보고가 없었으므로 부화한 알을 수정 란으로 간주하였다. 성충의 수명, 전체 산란수, 수정란수, 부화 율의 통계적 차이가 있으면 Tukey의 평균간 다중비교를 이용 하여 처리온도간의 평균값을 비교하였다. 비선형함수의 매개 변수들은 TableCurve 2D (Jandel Scientific, 1994)를 이용하여 구하였다.

산란모형 매개변수 추정

성충 산란모형은 성충 노화율 모형(adult aging rate model), 연령별 생존율 모형(age-specific survival rate model), 연령별 누 적산란율 모형(age-specific cumulative oviposition rate model), 온도별 총산란수 모형(temperature dependent total fecundity model)으로 구성되어 있다.

성충 노화율모형

성충 노화율(1/성충수명)과 온도(T) 와의 관계는 Lactin함수 (Lactin et al., 1995)를 이용하였다.

r (T) = e^{ρ T} - e^{(ρ T_{M} - \frac{T_{M} - T}{Δ T})}

(1)

식 (1)에서 r(T)는 온도(T)에서 성충의 노화율, ρ는 발육율 상수, T_M은 치사 가능한 상한온도, △T는 고온부분에서 생리적 인 변이를 일으킬 수 있는 온도범위를 의미한다.

연령별 생존율 함수

톱다리개미허리노린재의 연령별 생존율은 2-parameter Weibull함수를 이용하였다(Pinder III et al., 1978).

S (t) = \frac{1}{\exp [{(\frac{t}{a})}^{b}]}

(2)

식 (2)는 S(t)는 동일 연령집단의 개체들에서 시간 t (정규화 한 시간 = 각 개체의 성충연령/평균연령)에 살아있는 개체수의 비율을 의미하며, a, b는 함수식의 매개변수들이다.

연령별 누적 산란율 함수

성충의 연령 변화에 따른 누적 산란율은 3-parameter Weibull 함수(Weibull, 1951;Wagner et al., 1984)를 이용하였다.

F (t) = 1 - \exp (- {(\frac{t - γ}{η})}^{β})

(3)

식 (3)에서 F(t)는 정규화된 시간(각 성충 암컷의 산란시기/ 평균성충수명), γ, η, β는 Weibull함수의 매개변수들이다.

온도별 총산란수 모형

온도에 따른 총산란수 함수는 Kim and Lee (2003)가 제시한 함수를 이용하였다.

f (t) = c \exp [1 + (\frac{d - t}{e}) - \exp (\frac{d - t}{e})]

(4)

f(t)는 온도 t에서 암컷 성충의 총산란수, c는 추정된 최대 산 란수, d는 최대 산란수를 생산하는 추정된 온도, e는 곡선의 분 포와 관련된 매개변수이다.

동일 연령집단의 암컷으로부터 생산될 수 있는 암컷당 일일 산란수(시간 t_i와 t_i+1의 차이)는 아래 식 (5)를 이용하여 모의하 였다.

f (T) * F (t_{i + 1} - t_{i}) * (\frac{S_{t + 1} + S_{t}}{2})

(5)

f(t), F(t), S(t)는 식 (4), (3), (2)에서 정의하였다.

생명표 분석

톱다리개미허리노린재의 수정란을 이용한 생명표분석을 위 해 필요한 성충출현전 생존율과 성비는 Supplementary Table 1 (Ahn et al., 2019)에 나타내었다. 개체군순증가율(R_O), 평균세 대기간(T), 개체군 배가시간(DT), 기간증가율(λ), 내적자연증 가율(r_m) 등의 생명표 매개변수들은 Maia et al. (2000)이 제시 한 SAS프로그램을 이용하여 계산하였다(SAS Institute, 2002). 각 온도별 생명표 매개변수들의 통계적 차이는 Student’s t-test 를 이용하여 검정하였다(Meyer et al., 1986).

\begin{array}{l} R_{O_{a}} = \sum_{x = x_{0_{a}}}^{t} l_{a x} \cdot m_{a x} \\ l_{a x} = S U R V_{a} \cdot \frac{N S F_{a x}}{N F_{a}} \\ m_{a x} = N E G G_{a x} \cdot S R_{a} \end{array}

(6)

a는 실험에서 처리온도 그룹(본 연구에서는 19.7, 24.0, 27.8, 32.6, 34.0, 35.5도), $R_{O_{a}}$ 는 실험 온도 a그룹의 개체군순증가율, $l_{a x}$ 는 실험 온도 a그룹, 연령 x에서의 생존율, $S U R V_{a}$ 성충 출 현전기간까지의 생존율, $N F_{a}$ 는 처리온도 a에서 실험에 이용된 암컷 수, $N S F_{a x}$ 처리온도 a, 연령 x에서 생존하고 있는 암컷 수, $m_{a x}$ 는 실험 온도 a그룹, 연령 x에서 암컷 성충이 낳은 자손의 수, $N E G G_{a x}$ 는 실험 온도 a그룹, 연령 x에서 낳은 총산란수, $S R_{a}$ 는 성비이다. 전체 산란한 알과 부화한 알을 이용하여 개체 군순증가율 계산시 $N E G G_{a x}$ 을 달리하였다.

T_{a} = \frac{\sum_{x = x_{0_{a}}}^{t} x \cdot l_{a x} \cdot m_{a x}}{\sum_{x = x_{0_{a}}}^{t} l_{a x} \cdot m_{a x}}

(7)

$T_{a}$ 는 처리온도그룹a의 평균세대기간으로 $l_{a x}$ 와 $m_{a x}$ 의 정 의는 식 (6)과 동일하다.

$D T_{a}$ 는 처리온도그룹a의 개체군 배가시간을 의미한다.

r_{m a} = \frac{\ln (R_{O_{a}})}{T_{a}}

(9)

$r_{m a}$ 는 처리온도그룹a의 내적자연증가율을 의미한다.

λ_{a} = e^{r_{m a}}

(10)

$λ_{a}$ 처리온도그룹a의 기간증가율을 의미한다.

결 과

산란특성 및 산란모형

톱다리개미허리노린재의 암컷수명, 산란수, 부화율은 온도 의 영향을 많이 받았다(Longevity: F_{6, 169} = 14.84, P < 0.0001, Total eggs: F_{5, 142} = 8.48, P < 0.0001, Viable eggs: F_{5, 142} = 15.04, P < 0.0001, Hatchability: F_{5, 142} = 18.83, P < 0.0001). 암컷성충 의 수명은 15.8℃ (110.5일)에서 가장 길었으며 35.5℃ (20.6일) 에서 가장 짧았다(Table 1). 15.8℃를 제외하고 조사된 모든 항온온도조건에서 산란이 가능하였다. 암컷당 평균 전체 산란 수와 수정란수는 24.0℃ (193.5와 151.2)에서 가장 많았으며 35.5℃ (56.1와 22.3)에서 가장 적었다. 부화율은 27.8℃ (84.0%) 에서 가장 높았고 고온조건(34.0℃와 35.5℃)에서 낮았었다. Fig. 1은 온도별 톱다리개미허리노린재 전체 산란수와 수정란 수의 변화를 보여주고 있다. 산란수가 급격히 증가하다가 이후 서서히 감소하는 경향을 보이고 있다. 산란최성기는 온도별 차 이를 보여주고 있는데 32.6℃와 34.0℃에서 성충 출현 후 각각 6일과 7일째였고 20℃에서는 19일째였다. Fig. 2는 온도별 일일 알부화율의 변화로서 실험온도별 차이를 보이고 있다. 24.0℃ 와 27.8℃에서는 일정기간 높은 부화율을 유지하다가 떨어지 는 패턴이고 32.6℃와 34.0℃는 부화율이 최고점이 이른 이후 서서히 감소하는 경향을 보였다. 전반적으로 노령화될수록 부 화율이 떨어지는 경향을 보였다.

성충노화율과 연령별 생존율 모형은 Table 2에 나타내었다 (Adult aging rate model: F_{2, 3} = 17.65, P < 0.0219, r² = 0.92, Age-specific survival rate model: F_{1, 143} = 3035.86, P < 0.0001, r² = 0.96). 수정란을 적용할 경우 연령별 누적산란율모형과 온도 별 총산란수모형은 전체 산란수를 이용한 모형과 차이를 보인 다(Table 3, Figs. 3 and 4. Age-specific cumulative oviposition rate model: Total eggs F2, 587 = 11097.0, P < 0.0001, r² = 0.97, Viable eggs F2, 545 = 5913.19, P < 0.0001, r² = 0.96, Temperature dependent total fecundity model: Total eggs F_{2, 3} = 24.15, P < 0.0141, r² = 0.94, Viable eggs F_{2, 3} = 47.15, P < 0.0054, r² = 0.97). 최대 산란수를 생산하는 계산된 온도는 25.3℃과 25.2℃로 유사 하지만 추정된 최대 산란수는 190.0과 159.0로 차이가 있었다. 암컷성충의 연령과 항온조건을 고려하여 추정한 일별 산란수 는 Fig. 5에 나타내었다.

생명표분석

톱다리개미허리노린재의 온도에 따른 수정란수과 전체 산란 수을 이용한 생명표 매개변수의 분석결과를 Tables 4 and 5에 정리하였다. 수정란을 이용하였을 경우 다른 매개변수보다 개 체군순증가율(R_O)과 평균세대기간(T)에 많은 영향을 주었다. 34℃에서 개체군순증가율과 평균세대기간의 차이는 17.61과 11.52로 가장 높았고 27.8℃에서는 4.97과 0.61로 가장 낮았다. 개체군밀도가 두 배로 증가하는데 걸리는 시간(DT)은 수정란 을 이용하였을 경우 길어지는 경향을 보였다. 기간증가율과 내 적자연증가율의 차이는 미미하였다. 27.8~32.6℃에서 다른 온 도조건보다 높은 부화율과 내적자연증가율을 보여주어 이 온 도범위가 개체군밀도 증가에 유리한 조건임을 나타내었다.

고 찰

산란모형작성과 생명표분석에 있어서 성충 생존율과 산란 수은 매우 중요한 요소들이다. 산란모형 요소 중 성충의 노화율 모형과 연령별 생존율모형은 성충의 생존을 바탕으로 하는 것 이고 연령별 산란율모형과 온도별 총산란수 모형은 산란수(무 정란수 + 수정란수)를 이용하기 때문에 산란수를 바탕으로 하 는 모형의 매개변수는 산란수에 영향을 받았다. 특히 온도별 총 산란수모형의 추정된 최대 산란수값에 차이를 보였다(Table 3).

Huey and Berrigan (2001)은 내적자연증가율이 최대치에 이르는 온도는 개체군순증가율이 최대치에 이르는 온도보다 항상 높다는 보고를 하였는데 본 연구에서도 같은 결과를 보여 주었다(내적자연증가율의 최대치온도 32.6℃, 개체군순증가율 의 최대치 온도 24.0℃). 24.0℃에서 전체 산란수와 수정란수 를 이용한 톱다리개미허리노린재 개체군순증가율값은 58.13 과 45.46였고, 32.6℃에서는 35.88과 23.39였다. 왕담배나방 (Helicoverpa armigera)를 인공사료로 29℃에서 실험한 경우 전체 산란수와 수정란수를 이용한 개체군순증가율값은 178.3 과 40.0, 내적자연증가율은 0.1330과 0.1006였고 25℃에서는 전체 산란수와 수정란수를 이용한 개체군순증가율값은 243.5 와 104.5, 내적자연증가율은 0.1183와 0.1003였다(Jha et al., 2012). Harmonia dimidiata의 경우 전체 산란수와 수정란수를 이용하였을 경우 개체군순증가율값은 280.8과 57.5, 내적자연 증가율은 0.1354와 0.0909로 많은 차이를 보였다(Mou et al., 2015). Jha et al. (2012)와 Mou et al. (2015)는 왕담배나방과 H. dimidiata 암컷 성충연령에 따라 부화율이 차이가 있기 때문에 생명표 매개변수를 분석할 경우 수정란을 이용할 것을 강조하 였는데 이러한 결과는 본 연구의 결과와 일치하였다.

Park et al. (2015)와 Lee et al. (2015)는 Kim et al. (2009)의 온도발육모형과 산란모형을 이용하여 톱다리개미허리노린재 여름 성충의 발생최성일과 발생밀도를 모의하였는데 Kim et al. (2009)이 제시한 산란모형은 수정란을 고려하지 않은 것으 로 Park et al. (2015)과 Lee et al. (2015)의 관측치와 예측치의 불일치를 가져오는 원인이 될 가능성이 있다.

수정란을 이용한 산란모형 작성과 생명표분석을 통한 매개 변수의 추정은 실질적인 실험 개체군의 생물적 특성을 얻어낼 수 있으며 동일집단의 개체군밀도 추정의 과대평가를 줄일 수 있다(Mou et al., 2015). 이 연구에서 제시한 수학적 모델들과 생물적 자료들은 톱다리개미허리노린재 여름 성충의 생물계절 학을 이해하는데 기여할 수 있을 것으로 사료된다.

사 사

본 실험의 완성도를 높이기 위해 노력해주신 강권수, 권준희 님께 감사를 드립니다. 본 연구는 농촌진흥청 시험연구사업 “(PJ01206002) 기온 및 대기 중 이산화탄소 변화가 노린재류 해충에 미치는 영향 연구”의 지원에 의하여 수행되었다.

Fig. 1.

The daily fecundity of Riptortus pedestris at different constant temperatures. A: 19.7°C, B: 24.0°C, C: 27.8°C, D: 32.6°C, E: 34.0°C, and F: 35.5°C.

Fig. 2.

The daily hatchability (%) of Riptortus pedestris at different constant temperatures. A: 19.7°C, B: 24.0°C, C: 27.8°C, D: 32.6°C, E: 34.0°C, and F: 35.5°C.

Fig. 3.

Important components of oviposition model on Riptortus pedestris using total eggs. A: adult aging rate curve (1/mean longevity), B: age-specific cumulative survival rate curve, C: temperature-dependent total fecundity curve, and D: age-specific cumulative oviposition rate curve.

Fig. 4.

Important components of oviposition model on Riptortus pedestris using viable eggs. A: adult aging rate curve (1/mean longevity), B: age-specific cumulative survival rate curve, C: temperature-dependent total fecundity curve, and D: age-specific cumulative oviposition rate curve.

Fig. 5.

Simulated oviposition density curves of Riptortus pedestris related to temperatures (°C) and cohort age. A: total eggs, B: viable eggs.

Table 1.

Female longevity, fecundity (total eggs and viable eggs) and hatchability (%) (mean ± SE) of Riptortus pedestris at different temperatures

Table 2.

Estimated parameter values for the adult aging rate and age-specific survival rate models of Riptortus pedestris

Table 3.

Estimated parameter values for the age-specific cumulative oviposition rate and temperature dependent total fecundity models of Riptortus pedestris

Table 4.

Life table parameters of Riptortus pedestris at six different constant temperatures using viable eggs

Table 5.

Life table parameters of Riptortus pedestris at six different constant temperatures using total eggs

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Vol. 40 No. 4 (2022.12)

Journal Abbreviation Korean J. Appl. Entomol.
Frequency Quarterly
Doi Prefix 10.5656/KSAE
Year of Launching 1962
Publisher Korean Society of Applied Entomology

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